Он образовался в 1944 году, когда шла Великая Отечественная война. Пока у театра не было здания, труппа из пяти человек делала выездные спектакли и временами выступала на сцене ТЮЗа или Филармонии. Это длилось до 1975 года, когда Тверской театр кукол получил собственное здание – первое в стране специализированное строение для кукольного театра. Так что, следующий год у театра снова юбилейный – зданию исполнится 45 лет.
На фасаде здания театра три эмблемы: Емеля со щукой, Иванушка-дурачок с лягушкой и Буратино с золотым ключиком. Это лейтмотив театра, три спектакля, которые всегда были в репертуаре.
Первые куклы, с которых всё начиналось, не сохранились. Самые ранние экспонаты, представленные на выставке в театре, датируются 1966 годом. Это как раз куклы спектакля "По щучьему веленью".
Театр появился стараниями и трудами первого директора Конана Шорохова и его единомышленников: художника-скульптора Нины Кавун, пианистки Марии Троицкой, актеров Нонны Хилковой, Нины Федотовой.
К 1947 году коллектив театра насчитывал уже 20 человек. С 1958 года Тверской театр кукол становится членом УНИМА, международного союза театральных деятелей театров кукол мира. Участвует в фестивалях театров кукол в СССР, международных фестивалях в Венгрии Болгарии, Германии, Испании.
18 сентября 2019 года Тверской театр кукол открыл 76-й сезон премьерой- спектаклем "Сказка о рыбаке и рыбке" по сказке А.С.Пушкина. Новая постановка приурочена к 220-ой годовщине со дня рождения поэта.
В новом сезоне зрителей ждут акции "Доступный театр" и "Папа за 1 рубль", "Ночь в театре", экскурсии по закулисью, мастер-классы от артистов. Кроме того, обновлён музей театра с уникальными куклами и декорациями.